Hoofdstuk 9: Het raadsel van soortvorming
We besloten Hoofdstuk 7 "Andere levensexplosies" met de volgende stelling: het bovenstaande suggereert dat grote komeetinslagen niet alleen destructief zijn door de vernietiging van verouderde levensvormen tijdens massa-extincties, maar ook creatieve aspecten vertonen door de introductie van meer uitgebreide levensvormen. De vraag is echter wat het mechanisme is dat achter deze plotselinge levensexplosies schuilgaat.
Verrassend genoeg trok deze bijzonderheid lange tijd niet veel aandacht van de wetenschappelijke gemeenschap:
[...] de uitsterving van de dinosauriërs en vele andere diergroepen op de Krijt - Paleogeengrens was de laatste van de zes grote massa-extincties die rond 1960 op basis van het fossielenbestand werd vastgesteld; de eerdere waren (in chronologische volgorde) nabij of aan het einde van het Cambrium, het Ordovicium, het Devoon, het Perm en het Trias. Slechts enkele evolutiebiologen of paleontologen (onderzoekers van fossielen) zagen echter enige reden om te denken dat voor deze gebeurtenissen een speciale verklaring nodig was. Tegen die tijd was de Moderne Synthese, een combinatie van traditioneel Darwinisme en populatiegenetica, het overheersende evolutionaire denkmodel geworden en men geloofde dat de hele loop van het leven op aarde verklaard kon worden door het mechanisme van adaptieve mutatie. [1]Darwinisten pogen te verklaren dat evolutionaire sprongen plaatsvinden door het vrijkomen van ecologische niches, waardoor nieuwe soorten kunnen ontstaan. Dit theoretische proces wordt adaptieve radiatie[2] genoemd. Volgens deze theorie maakt de bevrijding van concurrentie, veroorzaakt door massa-uitstervingen, volgende evolutionaire sprongen mogelijk.
Als verminderde concurrentie inderdaad de drijvende kracht achter evolutionaire sprongen zou zijn, dan zou die concurrentie moeten afnemen naarmate de massa-extinctie meer destructief is, en dus zou de evolutionaire sprong groter moeten zijn. Maar dit is absoluut niet het geval:
[E]r bestaat geen duidelijk verband tussen de omvang van een uitsterving en de ecologische of evolutionaire gevolgen ervan.[3]In feite tonen paleontologen aan dat concurrentie, of het gebrek daaraan, geen rol speelt bij het ontstaan van nieuwe soorten of het uitsterven van bestaande soorten:
Het diepzee-fossielenbestand toont dat het ontstaan en verdwijnen van soorten afzonderlijke gebeurtenissen zijn, die geen verband houden met andere soorten in dezelfde omgeving. Competitieve vervanging (een meer aangepaste soort die uit een perifere omgeving opduikt en een gevestigde soort verdringt) wordt gewoonlijk niet waargenomen.[4]Men kan een bacterie zo lang als men wil in welke omgeving dan ook plaatsen; of er nu concurrentie is of niet, het zal niet leiden tot het ontstaan van een trilobiet. Dit punt wordt verder geïllustreerd door de eerder genoemde belachelijk lage kans[5] dat er zelfs maar een protozoaire cel zal ontstaan. Vrije ecologische ruimte kan het plotselinge ontstaan van nieuwe en meer complexe soorten, die, tenminste in sommige gevallen, verstoken zijn van bekende voorouders, niet verklaren. Hoewel competitieve vervanging in sommige gevallen een kleine rol kan spelen, is het niet genoeg en het is duidelijk dat er iets ontbreekt.
Volgens recent onderzoek maken massa-extincties de daaropvolgende evolutionaire sprongen mogelijk:
Het valt niet te ontkennen dat massa-extincties een diepgaande evolutionaire impuls hebben gegeven aan de geschiedenis van het leven. Massa-extincties creëren nieuwe evolutionaire mogelijkheden en veranderen de loop van de evolutie. [6]Maar hoe kunnen door massa-extincties (een daad van vernietiging) levensexplosies (een daad van schepping) ontstaan, anders dan door Darwinistische competitieve vervanging? Volgens de Engelse biochemicus en evolutionist Trevor Palmer moeten we het antwoord zoeken in de erfelijkheidsleer:
[...] ontwikkelingen in de genetica suggereren dat massa-extincties meer kunnen doen dan lege ecologische ruimte creëren voor de radiatie van nieuwe soorten. Het lijkt duidelijk dat stress aanleiding kan geven tot hypermutaties evenals tot epigenetische veranderingen, zodat het mogelijk moet worden geacht dat een catastrofale episode van massa-extinctie aanleiding kan geven tot een reeks varianten die verder gaan dan wat in normale tijden waarschijnlijk zou zijn opgetreden[7].Wat zou de oorzaak kunnen zijn van de bovengenoemde "hypermutaties" en "epigenetische veranderingen" die leiden tot het ontstaan van nieuwe soorten?
Tussen haakjes, de evolutionaire sprongen die na massa-extincties worden waargenomen vereisen niet alleen "hypermutaties" zoals in het bovenstaande citaat, maar gunstige hypermutaties die het plotselinge verschijnen van niet alleen nieuwe maar ook complexere, meer georganiseerde levensvormen mogelijk maken. Wat zou deze fundamentele en gunstige veranderingen kunnen veroorzaken?
Het verschijnen van nieuwe en complexere soorten na door kometen veroorzaakte massa-extincties is een terugkerend patroon. Dit ontstaan van nieuwe soorten wordt "soortvorming" genoemd, een proces dat slechts één keer in real time bij dieren werd waargenomen[8], en wel bij de Australische rotswallaby's.
© PeriptusGeelvoetige rotswallaby (Petrogale xanthopus) in de dierentuin van Monarto, Australië
In 2001 toonden O'Neil en collega's aan hoe retrovirussen in de centromeren van de chromosomen van hybride Australische rotswallaby's nieuwe soorten creëren door het grootschalig hergroeperen van chromosoomfragmenten.[9]Deze hypothese van virale soortvorming, die in het bovenstaande citaat naar voren komt, komt overeen met de stelling van Trevor Palmer dat soortvorming plaatsvindt door "hypermutatie" en "veranderingen in de epigenetica." Het is inderdaad bekend dat virussen een belangrijke rol spelen in de epigenetica:
Virussen die dierlijke cellen infecteren, worden verondersteld een centrale rol te spelen bij de vormgeving van het epigenetische scenario van geïnfecteerde cellen. In deze context is het duidelijk geworden dat kennis van de invloed van virale infecties op de epigenetische controle van hun gastheercellen zeker zal leiden tot een beter begrip van de wisselwerking tussen virussen en dierlijke cellen.[10]Evenzo vormen virussen een belangrijke oorzaak van "hypermutaties" in het genoom van de gastheer door middel van ten minste drie processen:
1/ Integratie van het virale genoom in het genoom van de gastheer, een verschijnsel dat ook wel bekend staat als virale genoom-integratie . Deze integratie vormt een noodzakelijke stap[11] voor alle retrovirussen en vindt ook plaats bij andere virussen, waaronder veel voorkomende zoals hepatitis B[12], humaan herpesvirus[13] (HHV-6) en het Epstein-Barr-virus[14].
Laten we de integratie van het virale genoom illustreren met een voorbeeld. Een bepaald dier wordt blootgesteld aan een nieuw virus, dat door de lucht, het water of andere levensvormen wordt overgebracht. Op dat moment is het virus voor dit dier een exogeen virus. Als de virale besmetting en integratie plaatsvindt in de kiembaan van deze gastheer, wordt de virussequentie onderdeel van het DNA van zijn nakomelingen, het exogene virus is een endogeen virus geworden dat vanaf nu als een erfelijke virale sequentie geïntegreerd is in het genoom van de nakomelingen van de gastheer. Deze integratie van virale genetische sequenties in het DNA van een gastheer verandert dat DNA daadwerkelijk, zoals blijkt uit de volgende afbeelding:
© Yoder LabIntegratie van virale genetische sequenties in gastheer-DNA
3/ Virale sequenties die in het genoom van een gastheer worden ingebracht, wijzigen de expressie van dit genoom, met andere woorden zij zetten de bestaande genen[19] van het genoom van de gastheer aan en uit. Dit punt zal hieronder verder worden uitgewerkt.
In feite zijn de door het virus veroorzaakte wijzigingen van het genoom van de gastheer zó ingrijpend dat zij kunnen leiden tot fundamenteel tegengestelde resultaten: sterfte enerzijds, evolutie anderzijds, afhankelijk van de gastheer. Deze dualiteit doet denken aan terugkerende scenario's van massa-extincties, waarbij de verouderde soorten de dood tegemoet gaan, terwijl de overgebleven soorten evolueren:
Wanneer zij cellen infecteren, integreren sommige virussen hun genoom in het chromosoom van de gastheer, hetzij als onderdeel van hun levenscyclus (bijvoorbeeld retrovirussen), hetzij bij toeval. Hoewel de integratie van het virale genoom de volharding van het virus in de cel op lange termijn kan bevorderen, kan zij ook ernstige gevolgen hebben voor de gastheercel, waaronder genverstoring, insertionele mutagenese en celdood, maar eveneens bijdragen tot de evolutie van de soorten.[20]De voortdurende soortvorming bij Wallaby's is niet het enige geval van door virale sequenties geïnduceerde verschijning van nieuwe levensvormen. Het ontstaan van de menselijke soort wordt ook in verband gebracht met virale activiteit:
De mens deelt ongeveer 99% van zijn genomisch DNA met chimpansees en bonobo's; het is dus onwaarschijnlijk dat de verschillen tussen deze soorten gelegen zijn in de geninhoud, maar deze kunnen het gevolg zijn van geërfde veranderingen in regulerende systemen. Endogene retrovirussen (ERV's) vormen ongeveer 5% van het menselijk genoom. De lange eindherhalingen van ERV's bevatten veel regelgevende sequenties zoals promotors, enhancers, polyadenyleringssignalen en factorbindingsplaatsen. Zo kunnen zij de expressie van nabijgelegen menselijke genen beïnvloeden. [...] Het is waarschijnlijk dat sommige van deze ERV's geïntegreerd zijn in regulerende gebieden van het menselijk genoom en kunnen daardoor de expressie van naburige genen hebben beïnvloed, wat vervolgens heeft bijgedragen tot de evolutie van de mens.[21]In het bovenstaande citaat maakt de auteur onderscheid tussen coderende genen (d.w.z. die eiwitten aanmaken) en niet-coderende genen - die geen eiwitten aanmaken, maar in plaats daarvan de activiteit van de coderende gebieden reguleren.
Om een vergelijking te gebruiken: coderende genen zijn als muzikanten die, in plaats van geluid te produceren, eiwitten produceren, de fundamentele bouwstenen van levensvormen. Niet-coderende genen spelen een nog fundamentelere rol; zij zijn te vergelijken met een dirigent die, in plaats van musici de expressie van coderende genen dirigeert[22].
© Jeffrey ZhengNiet-coderende en coderende gebieden
Nu we wat meer weten over coderende en niet-coderende gebieden, keren we terug naar het ontstaan van de mens en maken we duidelijk waarom virussen de waarschijnlijke oorzaak vormen van de divergentie tussen de mens en andere hominiden (mensapen).
- Het verschil in genoom tussen de mens en de chimpansee is slechts 0,5% in de actieve coderende gebieden[25]. De morfologische (ook bekend als fenotypische) verschillen moeten dus uit niet-coderende gebieden voortkomen.
- In de niet-coderende gebieden (de dirigenten) worden de meest actieve[26] DNA-sequenties LTR (Long Terminal Repeat) genoemd en die hebben een virale oorsprong[27].
- Van de 19 geteste LTR's in de genomen van mensen en andere mensapen waren er 17 (zo'n 90%) specifiek voor de mens.[28]
De drie hierboven uiteengezette punten tonen aan dat het belangrijkste genetische verschil tussen mensen en chimpansees ligt in virale LTR's, die daarom de waarschijnlijke genetische oorzaak vormen van de duidelijke morfologische verschillen.
Het is opvallend dat de invloed van virussen op het menselijk genoom en de expressie daarvan niet ophield bij de divergentie tussen de mens en andere mensapen. Sindsdien hebben virussen het menselijk DNA duidelijk vormgegeven:
[...] een verbazingwekkende 30% van alle eiwitaanpassingen sinds de divergentie tussen mensen en chimpansees werden veroorzaakt door virussen.[29]Niet alleen wordt gedacht dat virussen het ontstaan van de menselijke soort hebben veroorzaakt, maar het ontstaan van een hele taxonomische familie (hominiden) waartoe de mens behoort, samen met zeven andere nog bestaande soorten mensapen[30], wordt ook toegeschreven aan virussen:
Hughes en Coffin gebruikten fylogenetische - en sequentieanalyse om te suggereren dat menselijke endogene retrovirussen grootschalige deleties, duplicaties en chromosoomherschikkingen in de evolutie van het menselijk genoom kunnen hebben veroorzaakt. Volgens de geneticus Eugene Sverdlov hebben deze virussen een belangrijke rol gespeeld in de evolutie en divergentie van de hominiden.[31]Eén van de bewijzen die Sverdlov aanvoert om de divergentie van de hominiden in verband te brengen met retrovirusactiviteit is het opvallende verschijnen van retrovirussen in de genomen van gastheren op het moment dat de mensapen (hominiden) zich van andere apen gingen onderscheiden:
Sommige HERV's doken meer dan 30 miljoen jaar geleden in het genoom op, terwijl andere vrij recent verschenen, ongeveer op het moment dat de hominiden en lijnen van verwantschap van apen uiteen gingen.[32] [33]Het ontstaan van placentale zoogdieren, waartoe de familie van hominiden behoort, is ook gekoppeld aan de genomische integratie van virale sequenties[34].
Toevallig of niet, het vroegste fossiel van een placentaal zoogdier dateert van 66 miljoen jaar geleden, precies ten tijde van de Krijt - Paleogeen- extinctie. Het fossiel behoort tot de soort Protungulatum donnae[35].
De taxonomische subklasse van placentale zoogdieren is verreweg de meest prominente van de drie subklassen van zoogdieren en telt bijna 4000 soorten[36] met een grote morfologische diversiteit, van de vleermuis tot de walvis.
Vóór het ontstaan van placentale zoogdieren waren de voortplantingsstrategieën gebaseerd op het leggen van eieren. Placentale zoogdieren brachten enkele belangrijke innovaties met zich mee: de placenta en de baarmoeder natuurlijk, maar ook de uitschakeling van het immuunsysteem van de moeder tegen de foetus en de bescherming van de foetus tegen infecties, aangezien deze vrijwel geen immuniteit bezit. Endogene retrovirussen spelen bij deze vernieuwingen een belangrijke rol:
- Zij zijn noodzakelijk voor de morfogenese van de placenta[37];
- Ze beschermen de foetus tegen infecties door verwante exogene retrovirussen[38];
- Zij beschermen de foetus tegen het immuunsysteem van de moeder[39];
- Zij controleren de expressie van het embryo-genoom tijdens diens ontwikkeling[40].
Onderstaande afbeelding toont de rol die sommige endogene retrovirussen spelen bij elke stap van de ontwikkeling van de kiemcel tot volledig gevormd embryo. Vergeet niet dat nog niet alle endogene retrovirussen bij zoogdieren zijn geïdentificeerd en dat nog minder endogene retrovirussen zijn beschreven. Ondanks deze beperkingen kan de rol van endogene retrovirussen worden omschreven als alomtegenwoordig:
© Yangquan XiangSelectieve activering van sommige ERV's tijdens de foetale ontwikkeling van de gastheer
[...] recente studies dateren het ontstaan van complexe retrovirussen van gewervelde lijnen tijdens of vlak voor de Cambrische explosie op ongeveer 500 miljoen jaar geleden. Het is bekend dat dergelijke virussen waarschijnlijk verband houden met belangrijke evolutionaire genomische processen.[43]Als we de fylogenetische boom die naar de mens leidt verder aflopen, kunnen we opnieuw de prominente rol van endogene retrovirussen ontwaren, ditmaal bij het ontstaan van de celkern[44] en het verschijnen van een van de drie[45] levensdomeinen - eukaryoten[46] (organismen waarvan de cellen een kern hebben) - die vrijwel alle macroscopische levensvormen omvatten, waaronder de eerder beschreven gewervelde dieren.
Samengevat kunnen we stellen dat het verschijnen van ons geslacht (homo), het verschijnen van de familie waartoe dit behoort (hominidae), het verschijnen van de subklasse waartoe dit geslacht behoort (eutheria), het subfylum waartoe dit geslacht behoort (vertebraten) en het domein waartoe dit behoort (eukaryoten), elk nauw verbonden zijn met de integratie van endogene retrovirussen in het genoom van de gastheer.
In het onderstaande diagram, van links naar rechts, toont de lichtgrijze pijl de verschijning van de eukaryoten, de witte de divergentie van de gewervelden van andere chordaten[47], terwijl de middelgrijze pijl de divergentie van de eutheria aangeeft, de donkergrijze de divergentie van de mensapen (hominiden) en de zwarte de divergentie van de mens (homo):
© Sott.netFylogenetische boom van de mens
Genetische studies bij muizen hebben vastgesteld dat de eiwitten die gecodeerd worden door syncytin A (Syna) en Synb, die onafhankelijk zijn ontstaan in de knaagdierlijn uit verschillende ERV-kopieën, beide nodig zijn voor de vorming van het dubbelgelaagde syncytiotrophoblast van de muriene placenta.[48]Het onverwachte kenmerk van syncytin is dat het minstens zeven keer door zoogdieren werd verworven tijdens afzonderlijke integratie van afzonderlijke virussen en elke keer werd deze integratie gecorreleerd met de nasleep van een speciatiegebeurtenis:
[...] syncytinverwerving uit afzonderlijke virussen heeft ten minste zeven keer onafhankelijk plaatsgevonden, waarbij elke gebeurtenis plaatsvond na de divergentie van de zoogdierordes waarin ze worden aangetroffen.[49]Bovendien hebben paleovirologische analyses uitgewezen dat syncytin-1, dat bij de mens wordt aangetroffen, ongeveer 30 miljoen jaar oud is[50] en samenvalt met de uitsterving aan het eind van het Eoceen.
© commons.wikimediaStructuur van het syncytin-eiwit
De resultaten van recent onderzoek in de evolutionaire ontwikkelingsbiologie tonen aan dat de diversiteit van lichaamsplannen en morfologie in organismen in vele fyla niet noodzakelijkerwijs wordt weerspiegeld in diversiteit op het niveau van de sequenties van genen, inclusief die van ontwikkelingsgenetische aard en andere genen die betrokken zijn bij de ontwikkeling. Zoals John Gerhart en Marc Kirschner hebben opgemerkt, is er sprake van een schijnbare paradox: "waar we vooral variatie verwachten, vinden we behoud, een gebrek aan verandering." Dus, als de waargenomen morfologische nieuwigheid tussen verschillende clades niet voortkomt uit veranderingen in gensequenties (zoals door mutatie), waar komt deze dan wel vandaan? Nieuwigheid kan ontstaan door mutatie-gedreven veranderingen in genregulatie.[51]Zoals uiteengezet in de divergentie tussen mens en chimpansee, dat van toepassing is op vrijwel alle levensvormen, kunnen en zullen virale sequenties verschillende expressies van vrijwel identieke genomen veroorzaken[52], wat de paradox oplost die in bovenstaand citaat wordt beschreven.
Er is een enorm aantal[53] virussen geïntegreerd in het genoom van verschillende gastheren, maar hun integratie wordt niet systematisch vastgelegd. Het onderzoek van de wetenschappelijke literatuur brengt echter vier dateringen van de integratie van drie verschillende virusfamilies in het genoom van zoogdieren aan het licht:
- de integratie van bornavirussen ongeveer 93 miljoen jaren geleden;
- de integratie van circovirussen ongeveer 68 miljoen jaar geleden;
- de integratie van filovirussen en parvovirussen 30 miljoen jaar geleden:
© Holmes et al.Datering van de integratie van virussen in de genomen van de gastheren
- De Laat - Eoceen-extinctie rond 34 miljoen jaar geleden (komeetcyclus #2);
- de Krijt - Paleogeen-extinctie rond 66 miljoen jaar geleden (komeetcyclus #3);
- De Laat - Krijt-extinctie (Cenomanian-Turonian) rond 93 miljoen jaar geleden (komeetcyclus #4).
Daarnaast lijkt het ontstaan van nieuwe virusfamilies ook samen te hangen met de timing van massa-extincties ten gevolge van kometen. Dit geldt bijvoorbeeld voor de virusfamilie waartoe de baculovirussen behoren. Deze familie bevat 85 virussoorten[54], die voornamelijk insecten infecteren[55]. Baculovirussen zouden zo'n 310 miljoen jaar geleden zijn verschenen[56], d.w.z. ten tijde van de Carboon - Perm-extinctie.
In dit hoofdstuk hebben we drie sterke correlaties waargenomen:
1/ Endogene retrovirussen en nieuwe taxa: endogene retrovirussen worden geassocieerd met het ontstaan van geheel nieuwe taxa; soorten zoals mensen of wallaby's; families zoals hominiden; een subfylum als gewervelden en zelfs het taxonomische domein eukaryoten.
2/ Endogene retrovirussen en massa-extincties: de integratie van nieuwe virale families (bornavirussen, circovirussen, filovirussen en baculovirussen) en nieuwe virussen (viraal gen syncytin-1) in de genomen van gastheren wordt geassocieerd met het tijdstip van massa-extincties.
3/ Nieuwe taxa en massa-extincties: de opkomst van verschillende nieuwe taxa wordt herhaaldelijk in verband gebracht met massa-extincties, zoals we in deel II uitvoerig uiteengezet hebben.
© Sott.netCorrelatie tussen nieuwe taxa, nieuwe virussen en massa-extincties
We hebben al twee voorbeelden gezien waarbij deze drie correlaties deel uitmaakten van één opeenvolgende keten van gebeurtenissen: a/ divergentie van de placentale zoogdieren door de genomische integratie van een nieuw virus tijdens de Krijt - Paleogeen-extinctie en b/ het ontstaan van nieuwe virussen tezamen met hun gewervelde gastheren tijdens de Cambrische levensexplosie.
Maar de voorbeelden van de placentale zoogdieren en de gewervelde dieren vormen geen rare uitzonderingen. In de wetenschappelijke literatuur vinden we andere gevallen waarin de integratie van nieuwe endogene retrovirussen een rol speelde bij het ontstaan van nieuwe soorten tijdens of kort na een grootschalige uitsterving:
- Gewervelde kaakdieren verschenen in de nasleep van de Ordovicium - Siluur-extinctie. Analyse van hun genomen onthult de virale oorsprong van de RAG1- en RAG2-eiwitten en de centrale rol die deze eiwitten spelen bij de soortvorming van de gewervelde kaakdieren:
De resultaten ondersteunen de theorie dat RAG1 en RAG2 ooit componenten waren van een transponeerbaar element [van virale oorsprong[57]], en dat de splitsing van immunoglobuline- en T-cel-receptorgenen het gevolg is van een kiembaaninsertie van dit element in een voorouderlijk receptorgen kort na de evolutionaire divergentie van gewervelde dieren met en zonder kaken.[58]- Teleostei-vissen verschenen in de nasleep van de Perm - Trias-extinctie en hun verschijning werd, tenminste gedeeltelijk, veroorzaakt door virale sequenties:
In tegenstelling tot de genomen van zoogdieren, bevatten de genomen van teleostei ook meerdere families van actieve transponeerbare elementen [van virale oorsprong[59]], die mogelijk een rol hebben gespeeld bij de soortvorming door de steriliteit en levensvatbaarheid van hybriden te beïnvloeden.[60]- Lepidoptera: een hele orde van insecten die 126 families[61] en 180.000 soorten omvat, waaronder motten, wespen en vlinders. Lepidoptera vertegenwoordigen 10% van de soorten levende organismen[62] en verschenen 200 miljoen jaar geleden[63] ten tijde van de Perm - Trias-extinctie zonder duidelijk geïdentificeerde voorouders[64]. Tegelijkertijd[65] verscheen een nieuwe familie van virussen: het bracovirus dat symbiotisch leeft in vrijwel alle lepidoptera-soorten[66].
© Van EldijkUitzonderlijk goed bewaard gebleven fossiel van een vleugel van een Lepidoptera, daterend van de Trias-Juragrens
© Sott.netKomeet → virus → keten van gebeurtenissen bij soortvorming
[2] Givnish, T.J. (2015) "Adaptive radiation versus 'radiation' and 'explosive diversification': why conceptual distinctions are fundamental to understanding evolution" New Phytol, 207: 297-30
[3] Douglas H. Erwin (2001) "Lessons from the past: Biotic recoveries from mass extinctions". PNAS, 98 (10) 5399-5403
[4] Cesare Emiliani (1994). "Evolution--a composite model" Evolutionary Theory, Vol.10, No.6, 299-303
[5] ~ 10-40,000
[6] Erwin, Douglas (2001) "Lessons from the past: Biotic recoveries from mass extinctions" PNAS 98 (10) 5399-5403
[7] Trevor Palmer (2010) "Lamarck - The Man, the Myth and the Legacy". C&C Review, pp. 40-51
[8] Twee andere gevallen van soortvorming in real time worden vaak genoemd. Het eerste betreft de Midden-Europese zwartkop, een vogel die "op de rand van een soortvormingsgebeurtenis zou kunnen staan." Het tweede geval betreft de Galapagosvink, waarvan de genoomanalyse uitwees dat het uiteindelijk slechts om een grote cactusvink ging
Zie: Jennifer Skene (2010) "Evo in the news: Speciation in real time" UC museum of Paleontology
University of Berkeley contributors (2010) "Understanding Evolution: Speciation in real time" University of Berkeley
[9] Ryan, Frank. (2004). "Human endogenous retroviruses in health and disease: a symbiotic perspective". Journal of the Royal Society of Medicine, 97(12), 560 - 565.
[10] Silvia C. Galvan et al. (2015)."Epigenetics and animal virus infections". Editorial. Frontiers in Genetics.
[11] Desfarges, S., Ciuffi, A. (2012) "Viral Integration and Consequences on Host Gene Expression" Viruses: Essential Agents of Life, 147 - 175
[12] Murakami Y et al. (2005) "Large scaled analysis of hepatitis B virus (HBV) DNA integration in HBV related hepatocellular carcinomas" Gut 54:1162-1168
[13] Pellett PE et al (2011) "Chromosomally integrated human herpesvirus 6: questions and answers". Rev Med Virol
[14] Gao J, et al. (2006) "Epstein-Barr virus integrates frequently into chromosome 4q, 2q, 1q and 7q of burkitt's lymphoma cell line" J. Virol. Methods 136:193-199
[15] Hughes JF, Coffin JM (2001) "Evidence for genomic rearrangements mediated by human endogenous retroviruses during primate evolution" Nature Genetics. 29 (4): 487 - 89
[16] Campbell, I. et al. (2014) "Human endogenous retroviral elements promote genome instability via non-allelic homologous recombination" BMC biology, 12, 74
[17] Ibid
[18] Mighel, A.J. et al (1997). "Alu sequences" FEBS Lettre 417, 1 - 5
[19] Een gen is een sequentie van DNA of RNA
[20] Desfarges, S. et al. (2012) "Viral Integration and Consequences on Host Gene Expression". Viruses: Essential Agents of Life, 147 - 175
[21] Khodosevich, K. et al. (2002). "Endogenous retroviruses and human evolution." Comparative and functional genomics, 3(6), 494 - 498
[22] Fernandes, J. et al. (2019) "Long Non-Coding RNAs in the Regulation of Gene Expression: Physiology and Disease". Non-coding RNA, 5(1), 17
[23] De Parseval, N. et al. (2003) "Survey of human genes of retroviral origin: identification and transcriptome of the genes with coding capacity for complete envelope proteins" Journal of virology, 77(19), 10414 - 10422
[24] De Parseval, 2003
[25] Goodman M. (1999) "The genomic record of humankind's evolutionary roots". Am J Hum Genet 64: 31 - 39
[26] Boeke JD, Stoye JP. (1997). ''Retrotransposons, endogenous retroviruses, and the evolution of retroelements" In Retro- viruses, Cold Spring Harbor Laboratory Press 343 - 435
[27] Lower R, et al. (1996) "The viruses in all of us: characteristics and biological significance of human endogenous retrovirus sequences" PNAS 93:5177 - 5184
[28] Khodosevich, K. et al. (2002) "Endogenous retroviruses and human evolution." Comparative and functional genomics, 3(6), 494 - 498
[29] Genetics Society of America (2016) "Viruses revealed to be a major driver of human evolution: Study tracking protein adaptation over millions of years yields insights relevant to fighting today's viruses" ScienceDaily
[30] 3 soorten orang-oetan, 2 soorten gorilla's, 1 soort chimpansee en 1 soort bonobo. Zie:
Groves, C. P. (2005) "Mammal Species of the World: A Taxonomic and Geographic Reference (3rd ed.)" Johns Hopkins University Press. pp. 181 - 184
[31] Ryan, Frank (2004) "Human endogenous retroviruses in health and disease: a symbiotic perspective". Journal of the Royal Society of Medicine, 97(12), 560 - 565
[32] Sverdlov ED. (2000) "Retroviruses and primate evolution" Bioessays;22(2):161-71
[33] Enkele van de ERV's die mensapen onderscheiden van andere apen zijn Fc2master en Fc2 env.
[34] Chuong E. B. (2013) "Retroviruses facilitate the rapid evolution of the mammalian placenta" BioEssays : news and reviews in molecular, cellular and developmental biology, 35(10), 853 - 861
[35] O'Leary et al. (2013) "The Placental Mammal Ancestor and the Post - K-Pg Radiation of Placentals" Science. 339 (6120): 662 - 667
[36] Dave Smith (1994) "Eutheria, the Placental Mammals" University of Berkeley Museum of Paleontology
[37] Mi, S. (2000) "Syncytin is a captive retroviral envelope protein involved in human placental morphogenesis." Nature 403:785 - 788
[38] Benit, L. (2001). "Identification, phylogeny, and evolution of retroviral elements based on their envelope genes." J. Virol. 75:11709 - 11719
[39] Cianciolo, G. J. et al. (1985). "Inhibition of lymphocyte proliferation by a synthetic peptide homologous to retroviral envelope protein''. Science 230:453 - 455
[40] Fu, B., et al. (2019). "Endogenous Retroviruses Function as Gene Expression Regulatory Elements During Mammalian Pre-implantation Embryo Development". International journal of molecular sciences, 20(3), 790
[41] Zie Deel II: Hoofdstuk "De Cambrische Levensexplosie"
[42] Aiewsakun, P. et al. (2017) "Marine origin of retroviruses in the early Palaeozoic Era" Nature Communications 8, 13954
[43] Edward J. Steele, et al. (2018). "Cause of Cambrian Explosion - Terrestrial or Cosmic?" Progress in Biophysics and Molecular Biology, Volume 136, Pages 3-23
[44] Takemura M (2001) "Poxviruses and the origin of the eukaryotic nucleus". Journal of Molecular Evolution. 52 (5): 419 - 425
[45] De twee andere domeinen worden gevormd door de prokaryoten (bacteriën) en de archaea (eencelligen)
[46] Yoshikawa G et al. (2019) "Medusavirus, a Novel Large DNA Virus Discovered from Hot Spring Water" Journal of Virology. 93 (8)
[47] Taxonomisch fylum dat alle levensvormen met een ruggengraat omvat en andere onderscheidende kenmerken
[48] Feschotte, C., Gilbert, C. (2012) "Endogenous viruses: insights into viral evolution and impact on host biology" Nature Review Genetics 13, 283 - 296
[49] Katzourakis A. (2013) "Paleovirology: inferring viral evolution from host genome sequence data" Philosophical transactions of the Royal Society of London. 368(1626), 20120493
[50] Lavialle, C., et al. (2013) "Paleovirology of 'syncytins', retroviral env genes exapted for a role in placentation" Philosophical transactions of the Royal Society of London. 368(1626), 20120507
[51] Wikipedia contribuanten (2021) "Evolutionary developmental biology" Wikipedia
[52] Rebollo R, et al. (2012) "Transposable elements: an abundant and natural source of regulatory sequences for host genes" Annual Review of Genetics 46 (1): 21 - 42
[53] Zie hoofdstuk : anterioriteit en alomtegenwoordigheid van virussen
[54] Harrison, RL et al. (2018). "ICTV Virus Taxonomy Profile: Baculoviridae". The Journal of General Virology. 99 (9): 1185 - 1186
[55] Wang, M., & Hu, Z. (2019) "Cross-talking between baculoviruses and host insects towards a successful infection" Philosophical transactions of the Royal Society of London. 374(1767), 20180324
[56] Theze, J. et al. (2011) "Paleozoic origin of insect large dsDNA viruses". PNAS. 108 (38): 15931 - 5
[57] Young, G. R., et al. (2012) "Resurrection of endogenous retroviruses in antibody-deficient mice". Nature, 491(7426), 774 - 778
[58] Agrawal, A., et al (1998) "Transposition mediated by RAG1 and RAG2 and its implications for the evolution of the immune system" Nature 394, 744 - 751
[59] Young, G. R. et al. (2012) "Resurrection of endogenous retroviruses in antibody-deficient mice" Nature, 491(7426), 774 - 778
[60] Volff, JN. (2005) "Genome evolution and biodiversity in teleost fish" Heredity 94, 280 - 294
[61] Capinera, John L. (2008) "Butterflies and moths" In "Encyclopedia of Entomology". Springer. pp. 626 - 672
[62] Mallet, Jim (2007) "Taxonomy of Lepidoptera: the scale of the problem". The Lepidoptera Taxome Project
[63] van Eldijk et al. (2018) "A Triassic-Jurassic window into the evolution of Lepidoptera". Science Advances. 4 (1): e1701568
[64] J.-C. Sohn et al. (2015) "The fossil record and taphonomy of butterflies and moths (Insecta, Lepidoptera): Implications for evolutionary diversity and divergence-time estimates" BMC Evol. Biol. 15, 12
[65] Jennifer Welsh (2011) "Oldest Viruses Infected Insects 300 Million Years Ago" Live Science
[66] Gasmi L, et al. (2015) "Recurrent Domestication by Lepidoptera of Genes from Their Parasites Mediated by Bracoviruses" PLOS Genetics 11(9): e1005470
Commentaar: Lees ook:
Massa-Extincties, Evolutionaire Sprongen en Virale Informatie